Jay Cutler đã được chọn bởi Denver Broncos trong NFL Draft năm 2006 với lựa chọn tổng thể là số 11 vào tháng 4 năm 2006. Ba tháng sau, tiền vệ thuận tay phải của Đại học Vanderbilt theo cách của Santa Claus, Indiana đã ký hợp đồng sáu năm với Broncos trị giá 48 triệu đô la. Mối quan hệ giữa Denver Broncos và đặc biệt là huấn luyện viên trưởng Mike Shanahan là một mối quan hệ thành công đối với tiền vệ trẻ khi anh thăng hoa dưới thời huấn luyện viên Shanahan.
Sau khi leo ra khỏi vị trí tiền vệ thứ ba chuỗi trong trại huấn luyện năm 2006 (vượt qua tiền vệ Bradlee Van Pelt để trở thành dự bị) Cutler chính thức trở thành người bắt đầu cho Broncos vào cuối mùa giải tân binh của anh ấy. Vào ngày 27 tháng 11 năm soi keo psg 2006, huấn luyện viên trưởng bóng đá Mike Shanahan, người đã huấn luyện John Elway sau chiến thắng ở Super Bowl đã đưa ra thông báo rằng Cutler sẽ thay thế tiền vệ kỳ cựu Jake Plummer trong đội hình xuất phát.
Sự rung chuyển cuối mùa giải khi thay thế một tiền vệ đã được kiểm chứng ở Jake Plummer bằng một tân binh là kết quả cuối cùng của áp lực từ cơ sở người hâm mộ để xem một số biện pháp hiệu quả được thực hiện để đưa đội vào vòng loại trực tiếp. Mùa giải 2006 là một chuyến đi tàu lượn siêu tốc đối với những người hâm mộ Broncos, nơi đã chứng kiến nhiều hơn sự chia sẻ công bằng về thăng trầm của họ. Sau khi bắt đầu mùa giải với bảy chiến thắng trong chín trận đấu với Plummer khi bộ tứ vệ bắt đầu, đội đã lùi lại các trận đấu trở lại và tại thời điểm đó, chuyển sang người gọi tín hiệu tân binh Jay Cutler với hy vọng cứu vãn mùa giải.
May mắn thay, đối với Cutler, vai trò bắt đầu đầu tiên của anh ấy là trong một trận đấu trên sân nhà trong khu vực thân thiện của Invesco Field ở Mile High khi đội Broncos chơi tất cả các trận đấu trên sân nhà của họ ở độ cao khoảng 5.280 feet (một dặm) so với mực nước biển. Thật không may cho Cutler, thời tiết tháng 12 lạnh giá ở Colorado đã không tạo điều kiện thuận lợi cho trận ra mắt vào ngày 3 tháng 12 với tư cách là tiền vệ xuất phát NFL và Broncos đã thất thủ trước Seattle Seahawks với tỷ số sít sao 23-20.
Jay Cutler có chiến thắng đầu tiên với tư cách là tiền vệ của NFL hai tuần sau đó vào ngày 17 tháng 12 năm 2006 khi một vụ nổ tấn công đã đưa Denver Broncos vượt qua Arizona Cardinals với tỷ số chung cuộc là 37-20. Jay tiếp nối chiến thắng tại Arizona với chiến thắng đêm Giáng sinh trước đội Cincinnati Bengals bằng chiến thắng 24-23.
Thật đáng buồn cho những người hâm mộ Cutler và Broncos cũng như trận thua khó chịu trong hiệp phụ trước San Francisco 49ers vào đêm giao thừa đã khiến đối thủ của AFC West là Kansas City Chiefs có suất đá playoff cuối cùng trước Denver Broncos. Mặc dù khởi đầu mùa giải 2006 với tỷ số 7-2, Broncos đã không thể lọt vào vòng loại trực tiếp. Cutler chưa bao giờ đưa Broncos đến vòng loại trực tiếp trong ba năm của anh ấy ở Denver nhưng anh ấy đã đạt được danh hiệu Pro Bowl vào năm 2008 trước khi được giao dịch cho Chicago Bears.
